Cùng với việc giới thiệu những cải tiến và các bản sửa lỗi cho các ứng dụng và phần mềm giao diện điều khiển bản địa, bản cập nhật hàng tháng cho phần mềm hệ thống Xbox One giới thiệu các tính năng chính được bình chọn hoặc yêu cầu bởi cộng đồng,[39] mặc dù vài tháng đã có nhiều hơn một bản cập nhật. Bắt đầu vào tháng 2 năm 2014, bản phát hành beta cập nhật được kiểm tra trước khi trực tuyến để kiểm tra lỗi và tính ổn định[40] trước khi đi đưa ra công chúng.[41]

Vào ngày khởi động hệ máy console vào năm 2013, bản cập nhật hệ thống đã được phát hành để loại bỏ tính năng luôn trực tuyến của DRM gây tranh cãi đã được công bố tại Electronic Entertainment Expo 2013. DRM này yêu cầu Xbox One kết nối với Internet ít nhất một lần mỗi hai mươi bốn giờ, nếu không các trò chơi khác sẽ ngừng hoạt động. Sau một làn sóng phản đối của các game thủ và báo chí, Microsoft đã buộc phải đảo ngược các chính sách của mình về điều này, nhưng những người dùng đầu tiên đã phải lên online ít nhất một lần để nhận được bản vá này.[42][43]

Cập nhật tháng 2 năm 2014 giới thiệu khả năng kiểm tra dung lượng đĩa cứng có sẵn, ngoài ra còn hỗ trợ bàn phím USB, cho phép người dùng cắm bàn phím vào console.[44] Hơn một năm sau đó, vào tháng 7 năm 2015, Phil Spencer, người đứng đầu nhóm Xbox, tuyên bố rằng việc hỗ trợ chuột sẽ được bổ sung trong tương lai như là một phần của lối chơi xuyên suốt giữa các thiết bị Windows 10 và console Xbox One.[45]

Bản cập nhật tháng 3 năm 2014 bổ sung hỗ trợ cho đầu ra ở tốc độ 50 khung hình / giây, cho phép video chạy mượt hơn trên các màn hình 50 Hz phổ biến ở Châu Âu.[46]

Vào tháng 6 năm 2014, console đã hỗ trợ các ổ cứng ngoài có dung lượng từ 256 gigabyte trở lên, cho phép hai ổ cứng đồng thời kết nối với console qua cổng USB 3.0.[47]

Là một phần của bản cập nhật tháng 7 năm 2014, console có thể hiểu rõ hơn các lệnh giọng nói được sử dụng bằng các giọng và tiếng địa phương khác nhau của tiếng Anh và tiếng Đức.[48], Một tháng sau, các khả năng đặt hàng từ website Xbox chính thức và ứng dụng SmartGlass đã được kích hoạt, cho phép người dùng mua các nội dung một cách dễ dàng hơn.[49]

Trong bản cập nhật tháng 10 năm 2014, một ứng dụng nghe nhạc đã được thêm vào với sự hỗ trợ cho nhiều định dạng và codec, bao gồm cả bộ chứa Matroska, cũng như luồng DLNA từ các thiết bị nối mạng khác.[50]

Vào tháng 3 năm 2015, một tính năng chụp màn hình mới đã được thêm vào console cùng với độ trong suốt của ô gạch (tile), cho phép chủ sở hữu chia sẻ ảnh chụp màn hình trò chơi trực tuyến hoặc sử dụng ảnh nền làm menu.[51]

Vào tháng 4 năm 2015, Microsoft nhận nhiều chỉ trích về mức tiêu thụ năng lượng cần thiết cho tính năng Instant-On, một bản cập nhật hệ thống được tung ra nhằm nhắc người dùng lựa chọn giữa chế độ Instant-On và chế độ tiết kiệm năng lượng.[52]

Trong Electronic Entertainment Expo 2015 vào tháng 6, Microsoft đã thảo luận về ba tính năng chính sau này được đưa ra đối với console Xbox One vào tháng 11 năm 2015: stream Windows 10, khả năng tương thích ngược với Xbox 360 và thiết kế lại giao diện được gọi là New Xbox One Experience.[53] Trước khi phát hành Windows 10 ra công chúng, bản cập nhật tháng 7 năm 2015 cho phép người dùng stream các trò chơi từ Xbox One đến bất kỳ thiết bị nào chạy Windows 10, một tính năng được công bố vào tháng 1 năm 2015.[54] Dich vụ chỉ stream được đến tối đa một thiết bị mỗi lần.[55]

Trong bản cập nhật tháng 2 năm 2016, một loạt tính năng mới sẵn sàng đưa ra thị trường, ví dụ như bảng thành tích toàn cầu cho mỗi trò chơi và khả năng ẩn các trò chơi beta chưa sử dụng hoặc đã hết hạn, hoặc các bản demo từ bộ sưu tập trò chơi của người dùng. Bản cập nhật tháng 2 năm 2016 cho phép người dùng sắp xếp lại các 'ghim' tùy chỉnh thông qua bộ điều khiển, trước đó họ phải sử dụng ứng dụng Xbox One SmartGlass để sử dụng tính năng này.[56]

Bản cập nhật tháng 3 năm 2016 dựa trên các tính năng đã được giới thiệu trong bản cập nhật vào tháng 2 năm 2016. Các tính năng mới được đưa vào bản cập nhật vào tháng 3 năm 2016 là khả năng mua các trò chơi tương thích Xbox 360 trên trò chơi Xbox One, trò chuyện bên trong khi phát sóng các stream Twitch, độ dài ghi âm DVR tùy chỉnh được, có nghĩa là các chủ sở hữu có thể ghi một clip dài tối đa 5 phút. Các cải tiến khác bao gồm khả năng theo dõi thành tích đạt được từ Xbox One & Xbox 360, phát lại video từ nguồn cấp dữ liệu hoạt động trên Xbox One, và khả năng có 16 người trong cuộc trò chuyện nhóm. Những cải tiến khác trong bản cập nhật tháng 3 năm 2016 bao gồm khả năng khởi chạy các liên kết web và video trên YouTube trực tiếp trong Game Hub và khả năng so sánh avatar của người dùng với bạn bè của họ.[57] Ngoài ra, bản cập nhật cũng giới thiệu khả năng factory reset mà không xóa các trò chơi và ứng dụng đã cài đặt.[58]

Vào ngày 6 tháng 6 năm 2016, bản cập nhật đầu tiên của Windows 10 Anniversary Update được đưa ra cho những người tham gia chương trình xem trước. Bản này đi kèm nhiều tính năng mới và các cải tiến về phần mềm. Build 14352 là một trong những build đầu tiên giới thiệu Cortana. Không giống như các lệnh giọng nói cũ của Kinect, Cortana cung cấp cho người dùng phản hồi âm thanh cho các lệnh, giống như ở phiên bản PC và Windows Mobile. Bản cập nhật cũng bao gồm thiết kế mới của cửa hàng Xbox, nối tiếp mối quan hệ giữa Xbox One và Windows 10 PC. Giao diện 'Trò chơi & Ứng dụng của tôi' cũng được thiết kế lại, bao gồm thiết kế theo chiều dọc thay vì thiết kế theo chiều ngang cũ, và bổ sung cho người dùng nhiều thông tin khi tải xuống các trò chơi và ứng dụng như tỷ lệ phần trăm đã hoàn thành, kích thước tải xuống hiện tại, tổng số lượng tải xuống và tốc độ tải hiện tại. Bản cập nhật tháng 6 năm 2016 cũng đi kèm chương trình 'Facebook Friend Finder' mới, cho phép người dùng tìm và thêm bạn trên Facebook trên Xbox Live.[59] Phiên bản cuối cùng được phát hành công cộng vào ngày 30 tháng bảy, năm 2016, trùng với việc phát hành của Windows 10 Anniversary Update. 

Vào ngày 29 tháng 3 năm 2017, bản cập nhật đã được phát hành ra công chúng. Được biết đến với cái tên Cập nhật của Người tạo Sáng tạo cho trùng khớp với phiên bản PC, được phát hành vài tuần sau vào ngày 6 tháng 4 năm 2017. Nó đã được phát hành cho Xbox Insiders vào cuối tháng 2 năm 2017 để thử nghiệm và đánh giá. Cập nhật của Người tạo Sáng gồm có một số cập nhật, bao gồm thiết kế trang chủ đã được làm mới, thiết kế hướng dẫn mới, điều khiển chụp màn hình video và chụp màn hình mới cũng như dịch vụ phát trực tuyến trò chơi mới được gọi là Beam. Khả năng tiếp cận cũng được cải thiện bằng một tính năng mới được gọi là Microsoft Co-Pilot cho phép người dùng bị khiếm khuyết về thể chất để 'móc' bộ điều khiển thứ hai để cho phép một người bạn giúp họ kiểm soát. [60] Khi người dùng nhấn nút  Xbox Guide, hệ thống sẽ mở hướng dẫn sử dụng thay vì quay trở về màn hình chính. Điều này thể hiện một sự thay đổi đáng kể mô hình thiết kế so với các phiên bản cũ.

Vào ngày 16 tháng 10 năm 2017, bản cập nhật mùa thu (Fall Update) được phát hành. Những thay đổi quan trọng bao gồm sửa đổi giao diện người dùng, sử dụng ngôn ngữ thiết kế Fluent Design của Microsoft, một menu Home, dashboard nhanh hơn, tính năng chuyển nội dung, hỗ trợ webcam USB, menu hướng dẫn mới, cải tiến DVR cùng một số chức năng khác.[61]

Thêm vào đó, bản cập nhật sắp tới sẽ bổ sung hỗ trợ cổng phụ trợ cho console, cho phép người dùng kết nối với các mạng không dây yêu cầu xác thực, thường được sử dụng trong các trường đại học, khách sạn cũng như các hotspot được cung cấp bởi các nhà cung cấp dịch vụ internet.[62]

Microsoft nhắm tới việc phát hành các bản cập nhật một cách thường xuyên cho Xbox One, chủ yếu là cá tính năng hoặc cải tiến mới, cũng như tăng tốc độ cài đặt và khởi động các trò chơi và ứng dụng.[63] Bản cập nhật lớn nhất được tung ra trong tháng 11 năm 2015, có tên là New Xbox Experience.[64][65]